Wing Commander est un simulateur de combat spatial ponctué de cinématiques en prises de vues réelles. Le gameplay consiste à accomplir des missions et à détruire les vaisseaux ennemis. Wing Commander III a supprimé l'attribution de médailles à l'issue de ces missions et s'est davantage appuyé sur les cinématiques pour faire avancer l'histoire, tirant ainsi davantage parti de la technologie CD. En tant que commandant, Blair a souvent la possibilité de choisir le vaisseau qu'il pilotera, les missiles qu'il embarquera et le ou les coéquipiers qu'il emmènera avec lui. Comme dans Wing Commander, certains coéquipiers peuvent être tués définitivement au combat. L'indicatif d'appel de Blair restait personnalisable.